Kõik sai alguse 1967. aastal. Nimelt läksid veebruaris toimunud kohtumises, kus oli mängus pääs Soome kõrgeimasse divisjoni, vastamisi Töölön Vesa ja HIFK-i meeskond. Vesa kaotas matši ning pidi vaatama, kuidas linnarivaal HIFK pääses Soome meistriliigasse.

Töölön Vesa klubil oli aga suuremaidki muresid, kui suurte võlgade tõttu oli meeskond sunnitud oma tegutsemise hokitiimina lõpetama. Samal aastal otsustas Vesa üle osta ja võlad kinni maksta endine jäähokimängija ning hiljem ehituses tegutsenud Aimo Mäkinen. Mäkinen otsustas meeskonna ümber nimetada Helsingi Jokeriteks. Ta tõi Vesa tiimist ka mõned mängumehed kaasa, teiste hulgas Timo Turuneni, kes oli pikalt Jokerite kapten ja valiti 2004. aastal ka Soome jäähoki Kuulsuste Halli. Jokkerite sünnipäevaks peetakse 27. oktoobrit, aga uuest klubist teatati avalikkusele 6. novembril.

Tõus Mäkineni käe all algas kiirelt. Kõigest kahe aastaga jõuti Soome kõrgliigasse. Meistriliigasse jõudes hakkas Mäkinen meeskonda soetama staare ning teiste hulgas liitusid Jokkeritega Henry Leppä ja Timo Sutinen, kes nüüdseks on samuti Soome jäähoki Kuulsuste Halli liikmed. Juba neljandal tegutsemisaastal lõpetati meistriliigas kõrgemal kohal kui HIFK, kes mäletatavasti Töölön Vesa meeskonna 1967. aastal kõrgeimast seltskonnast välja jättis. Täistabamus sündis 1973. aastal, kui tuldi Jokerite ajaloos esmakordselt Soome meistriks. Mäkinen pani aluse ka klubi noortesüsteemile ning lõi juunioritele omaette liiga - Kanada-sarja. Kanada-sarja küll 1970ndate lõpuni ei püsinud, aga sellegipoolest oli pandud püsti edukas noortesüsteem, kus hakkasid pead tõstma mitmed tähed eesotsas legendaarse Jari Kurriga.

Kiirele tõusule tuli ka kohe kiire langus. Vaatamata kiirele edule Soomes ei suutnud Mäkineni alluvuses olnud klubi finantsiliselt kasumit tuua ning eelarve ülalhoidmiseks hakkas Jokerit tähtmängijaid välja vahetama oma klubi kasvandike vastu. Seoses kõigega hakkas ka klubi tase langema ja üsna mitmel hooajal jäädi napilt meistrisarja püsima.

Uued omanikud ja meistriliigast langemine

1980. aastal otsustas Mäkinen oma rollist loobuda ning klubi sai uued omanikud, kelleks oli ettevõte Jokeriklubin Tuki ry. Taas osutus Jokkerite jaoks uue ajastu algus edukaks, kui hooajal 1982/1983 jõuti meeskonna liidri, Nõukogude Liiduga maailmameistriks kroonitud Nikolai Makarovi toel finaali, kus jäädi alla kohalikule rivaalile HIFK-ile. Paraku ei olnud Jokerit suutnud saavutada finantsilist stabiilsust, mis hakkas taas mõjutama klubi esitusi. Pärast mitut ebastabiilset hooaega langeti 1987. aastal lõpuks SM-Liigast välja. Tegu oli esimese korraga Jokeriti ajaloos, kui langeti tagasi tugevuselt teise sarja. Peaaegu kõikidest senistest mängumeestest ilma jäänud Helsingi tiim jäi järgmisel hooajal esikolmikust kaugele.

Samal ajal olid aga ilma tegemas Jokeriti kasvandikud, kes 1988. aastal tulid Soome juunioride meistriks. Meistriks tulnud noorte seas oli mitu tulevast tähte, teiste hulgas hilisem NHL-i legend Teemu Selänne. Jokeriklubin Tuki ry soovis meeskonda maha müüa ning uute noormängijate tasemest innustatuna otsustas Jokeriti üle võtta uus ettevõte - Jokerit-Hockey Oy.

Uute omanike ja noorte tähtede toel tõusti juba 1989. aastal tagasi Soome kõrgliigasse. Tagasi SM-liigasse pääsenud Jokeriti esimene hooaeg läks aga aia taha, kui Selänne sai jalaluumurru tõttu kaasa teha vaid vaid 11 kohtumises. Hooaeg lõpetati alles 10. kohal ehk napilt pääseti üleminekumängudest.

Harkimo ajastu

1991. aastal leidis taas Jokkerite omanike seas aset vahetus ning suuromanikuks sai soomlasest spordiärimees ja poliitik Harry "Hjallis" Harkimo, kes hakkas tööle ka klubi juhatuse esimehena. Harkimo käe all suutis klubi majanduslikult saavutada lõpuks stabiilsuse ning Helsingi Jokeritist sai Soome üks jõukamaid meeskondi. Tänu heale majanduslikule seisule suutis meeskond taas palgata mitmeid toonaseid tähtmängijaid, teiste hulgas soomlase Petri Varise, kes on tänase päevani klubi ajaloo suurim väravakütt. Selle kõige tulemusena algas Jokerite kuldaeg ning aastatel 1992-1997 tuldi neljal korral Soome meistriks. "Harkimo ajastu" ajal hakati klubi juhtima ka kui tõelist profimeeskonda ning eeskuju võeti selleks NHL-i meeskondadest. 1997. aastal sai klubi ka tänase päevani nende koduhalliks oleva Hartwall Arena, mis mahutab ligi 14 000 pealtvaatajat. Hartwall Arenal peeti hooajal 2018/2019 ka kaks NHL-i kohtumist, kus omavahel olid vastamisi Winnipeg Jets ja Florida Panthers.

Vaatamata uuele kodusaalile, headele mängijatele ning majanduslikult stabiilsele seisule tuli järgmine meistritiitel alles 2002. aastal, kusjuures tegu on tänase päevani meeskonna viimase Soome meistritiitliga. Järgmised kümmekond aastat mängiti stabiilselt Soome meistriliigas, kuid tšempioniks enam ei tuldud. Küll aga on ette näidata kaks hõbedat (2005, 2007) ja üks pronks (2012).

KHL-i ajastu

2013. aastal teatas Harkimo, et müüs Hartwall Arena maha venelastele Gennadi Timtšenkole ja vendadele Arkadi ja Boris Rotenbergidele. Ühtlasi kuulutas soomlane, et Jokerit lahkub Soome kõrgliigast ja hakkab alates hooajast 2014/2015 mängima KHL-is. Harkimo jäi siiski edasi Helsingi tiimi suuromanikuks ja mänedžeriks. Ühtlasi nimetati klubi uueks peamänedžeriks meeskonna legend Jari Kurri.

Uus muutus klubi juhatuses toimus tänavu suvel, kui klubi suuromanikuks sai Kurri. Oma aktsiatest otsustasid loobuda Venemaa president Vladimir Putini lähikonda kuuluvad Gennadi Timtšenko ja vendadele Rotenbergid. Poliitiliselt tundlikud omanikud olid Soome ajakirjanduses läbi eelmise hooaja sama suureks teemaks kui Jokerite mängud KHL-is. Ehkki meeskond kuulub nüüd taas soomlastele, on kodusaali omanikuks jätkuvalt venelased.

Meeskonna kohal on ka jätkuvalt murepilvi. Pole saladus, et Jokerit on aastaid töötanud suures kahjumis. Kauppalehti andmetel oli KHLi profiliigas mängiva Soome klubi kahjum aastatel 2014-2018 kokku ligikaudu 60 miljonit eurot. Jokerit teatas 2017. aastal, et nad jätkavad KHLis mängimist veel vähemalt viis aastat ehk hooaja 2021/22 lõpuni.

Jokeritel on KHL-is käsil kuues hooaeg. Kahel korral on nad jõudnud play-offi teise ringi ehk kaheksa parema sekka, kusjuures mõlemal korral on alla jäädud Moskva CSKA-le.